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The control of gastrointestinal sheep nematodes with tanniferous forage plants

Heckendorn, Felix (2007) The control of gastrointestinal sheep nematodes with tanniferous forage plants. Thesis, Swiss Federal Institute of Technology Zurich, CH . . [Unpublished]

[thumbnail of heckendorn-2007-dissertation_manuskript.pdf] PDF - German/Deutsch


Infections with gastrointestinal nematodes (GIN) represent a major constraint in sheep husbandry. For many years, the control of these parasites has solely relied on the repeated use of synthetic anthelmintics. However, the emergence of resistant GIN populations and the increasing concern of consumers for drug residues in animal products have provided a strong impetus towards the development of alternative strategies to control GIN. Amongst those, the administration of tanniferous fodder plants to infected animals received prime attention in the last decade, and although a considerable body of knowledge on this strategy has been accumulated, many questions remain to be answered.
In sheep and goats, the anthelmintic effects observed in response to tanniferous fodder administration are believed to be associated to condensed tannins (CTs), contained in the plants. Chemically these molecules belong to the polyphenols and are expressed by a range of fodder plants together with other secondary metabolites. Across experiments, the most consistently observed anthelmintic effect is a reduction in parasite egg output (as measured by egg counts per gram faeces – FEC). Reductions in adult or juvenile GIN as well as decreases in female worm fecundity have also been reported but were less consistent, varying with the administered tanniferous plant species, the nematode species and also the host species (i.e. sheep or goat). The mechanism of CT-action on GIN is unknown, but it has been hypothesised that the high binding capacity of CT-molecules with protein might be involved in causing the effects. The investigation of the different sources of variability associated with the antiparasitic effects represents the major challenge in this area and some aspects of this research are covered in the present thesis.
In a first feeding experiment, we investigated direct anthelmintic effects associated with the feeding of fresh herbaceous tanniferous forages and chicory against established populations of Haemonchus contortus and Cooperia curticei in lambs. Twenty-four parasite naïve lambs were inoculated with a single dose of infective larvae of these parasites 27 days prior to the start of the feeding experiment. Lambs were individually fed with either chicory (Cichorium intybus), birdsfoot trefoil (Lotus corniculatus), sainfoin (Onobrychis viciifolia) or a ryegrass / lucerne mixture (control) for 17 days. Animals where then united to one flock and subjected to control feeding for another 11 days to test the sustainability of potentially lowered egg excretion generated by tanniferous forage feeding. When compared to the control feed, the administration of all tanniferous forages was associated with significant reductions of total daily faecal egg output specific to H. contortus (chicory: by 89 %; birdsfoot trefoil: by 63 %; sainfoin: by 63 %; all tests P < 0.05) and a tendency of reduced H. contortus worm burden (chicory: by 15 %; birdsfoot trefoil: by 49 % and sainfoin: by 35 %). Irrespective of the experimental fodder, no anthelmintic effects were found against C. curticei. Cessation of CT-feeding followed by non-CT control feeding did not result in a re-emergence of FEC based on faecal dry matter (FECDM) in any group, suggesting that egg output reductions are sustainable. The moderate to high concentrations of CT in birdsfoot trefoil (15.2 g CTs kg-1 DM) and sainfoin (26.1 g CTs kg-1 DM) were compatible with the hypothesis that the antiparasitic effect of these forages is caused by their content of condensed tannins. For chicory (3 g CTs kg-1 DM), however, other secondary metabolites need to be considered. Overall, birdsfoot trefoil and sainfoin seem promising candidates to contribute to the control of H. contortus, not only by mitigating parasite related health disturbances of the host but also by a sustained reduction of pasture contamination.
Experiment two was carried out using a similar set-up as in experiment one (i.e., established populations of H. contortus and C. curticei, 16 days of experimental feeding). The objective of this second study was to examine the anthelmintic effect of dried and ensiled sainfoin (O. viciifolia). Twenty-four parasite naïve lambs were inoculated with a single dose of infective larvae of the nematodes 28 days prior to the start of the feeding experiment. Groups A and B received sainfoin hay (61 g CTs kg-1 DM) or control hay (1 g CTs kg-1 DM) for 16 days. Groups C and D were fed on sainfoin silage (42 g CTs kg-1 DM) or control silage (1 g CTs kg-1 DM) for the same period. Feeds were offered ad libitum and, on the basis of daily refusals, were supplemented with concentrate in order to make them isonitrogenous and isoenergetic. The consumption of conserved sainfoin was associated with a reduction of adult H. contortus (by 47 % in the case of hay, P < 0.05; by 49 % in the case of silage, P = 0.075), but had little effect on adult C. curticei. Compared to the controls, H. contortus specific FECDM was reduced by 58 % (P < 0.01) in the sainfoin hay group and by 48 % (P = 0.075) in the sainfoin silage group. For both sainfoin feeds FECDM specific to C. curticei were significantly decreased when compared to the control feeds (hay by 81 % and silage by 74 %, both tests P < 0.001). The data of this study suggest that different mechanisms were responsible for the reduction in FECDM in response to feeding tanniferous fodder. For H. contortus the decrease seemed to be due to a nematocidal effect towards adult H. contortus. In contrast, for C. curticei the reduction in FECDM appeared to be a result of a reduced per capita fecundity. For both, hay and silage, an antiparasitic effect could be shown, offering promising perspectives for the use of conserved tanniferous fodder as a component of GIN-control.
The aim of the third study was to investigate the anthelmintic effect of sainfoin silage fed as a sole diet on a mixed GIN-population in periparturient ewes in an on-farm setting. Thirty-three ewes with FEC > 300 were divided into two groups of 16 (sainfoin sialge) and 17 (ryegrass / clover silage; control) animals and fed on the respective feeds for twenty-five days. The GIN-population predominantly consisted of H. contortus (~ 50 %) and Trichostrongylus colubriformis (~ 35 %). After ten days of consecutive sainfoin silage feeding, FECDM was reduced by 60 % (P < 0.01) when compared to the control fed animals. FECDM of the sainfoin fed group consistently remained lower until the end of the study compared to the control. The area under the curve (AUC) based on FECDM, calculated for the entire experimental period was lowered by 32 % in the sainfoin group but this reduction was not significant (P = 0.17). When the AUC was calculated for the period following FECDM reduction in the sainfoin group (i.e. day 10-24) only, the reduction was 65 % (P = 0.09). The results from this study confirm some favourable antiparasitic effects associated with the consumption of sainfoin silage in naturally infected periparturient ewes. The potential impact of this effect on the epidemiology of trichostrongylidosis needs to be critically evaluated.
In conclusion, our results suggest that the antiparasitic effects of tanniferous forages in general are achieved at lower CT-levels in the abomasum than in the small intestine and therefore would rather be organ dependent than GIN-species related. It has furthermore been shown that conservation of tanniferous fodder plants does not alleviate the anthelmintic effects and therefore offers exciting opportunities with respect to centralized production, sale, storage and an extended administration independent of the season. To date, however, the approach of tanniferous forage administration cannot be expected to provide satisfactory sustainable control of GIN. The combination with other alternative strategies in the sense of an integrated approach of GIN-control might be promising in terms of producing additive effects. Until rational integrative control approaches are available, the complete abandonment of synthetic anthelmintics is not sensible. However, in view of the widespread resistance of GIN against these drugs their economical and carefully targeted use is of vital importance until integrated alternative parasite control strategies are available.

Summary translation

Der Befall mit Magen-Darm Nematoden (MDN) stellt beim Schaf einen wesentlichen limitierenden Faktor in der Haltung und Produktion dar. Während vielen Jahren stützte sich die Behandlung und Kontrolle dieser Parasiten auf chemisch-synthetische Entwurmungsmittel (Anthelminthika). Das gegenwärtig vermehrte Auftreten von anthelminthika-resistenten MDN Populationen sowie das verstärkte Bedürfnis der Konsumenten nach medikamentenrückstandsfreien tierischen Produkten haben der Forschung in diesem Bereich einen starken Anstoß zur Entwicklung alternativer Kontroll- und Behandlungsstrategien gegeben. Eine dieser Strategien stützt sich auf die Verfütterung tanninhaltiger Futterpflanzen zur Kontrolle von MDN. Diese Strategie gewann im letzten Jahrzehnt an Beachtung. Obwohl gegenwärtig eine beachtliche Menge an Forschungsresultaten zum Thema vorliegt, bestehen noch zahlreiche offene Fragen.
Aufgrund der bisherigen Erkenntnisse wird davon ausgegangen, dass die anthelminthische Wirkung tanninhaltiger Pflanzen auf die in ihnen enthaltenen kondensierten Tannine (kTs) zurückzuführen ist. Nebst anderen sekundären Metaboliten werden diese zu den Polyphenolen gehörenden Moleküle von verschiedenen Futterpflanzen exprimiert. Über alle verfügbaren Resultate betrachtet, ist die Reduktion des parasitären Ei Ausstoßes (gemessen in Anzahl MDN Eiern pro g Kot - EpG) der am konsistentesten beobachtete anthelminthische Effekt. Die in Folge der Verfütterung tanninhaltiger Pflanzen gemessenen Reduktionen der juvenilen und adulten MDN Stadien waren weniger konsistent und variierten mit der verabreichten tanninhaltigen Pflanzen-Spezies, der/n untersuchten MDN-Spezies und der in die jeweilige Untersuchung eingeschlossenen Wirtstierart (d.h. Schaf oder Ziege). Obwohl der Wirkungsmechanismus der kTs gegen MDN unbekannt ist, wird davon ausgegangen, dass die hohe Affinität der kTs zu Proteinen dabei eine wichtige Rolle spielt. Die Klärung der verschiedenen Faktoren die für die Variabilität der anthelminthischen Effekte verantwortlich sind stellt in diesem Forschungsbereich die größte Herausforderung dar. Die Vorliegende Dissertation nimmt sich einiger der aktuellen Fragen an.
In einem ersten Fütterungsexperiment wurden die mit der Verfütterung von frischen (d.h. unkonservierten) tanninhaltigen Futterpflanzen im Zusammenhang stehenden direkten anthelminthischen Effekte auf adulte Haemonchus contortus und Cooperia curticei untersucht. Siebenundzwanzig Tage vor Beginn des Experiments wurden 24 parasitennaive Lämmer einmalig mit infektiösen Larven dieser Parasiten inokuliert. Die Lämmer wurden während 17 Tagen mit entweder Chicorée (Cichorium intybus), Hornklee (Lotus corniculatus), Esparsette (Onobrychis viciifolia) oder einer Klee / Grasmischung (Kontrollfutter ohne kTs) gefüttert. Anschließend wurden die Tiere zu einer Herde vereint und während 11 Tagen ausschließlich mit Kontrollfutter gefüttert. Diese Periode diente dazu, die Reversibilität einer potentiell durch die Tanninpflanzenfütterung verursachten EpG Reduktion zu untersuchen. Die EpG wurden für alle Vergleiche auf die Kottrockensubstanz (EpG TS) bezogen. Verglichen mit dem Kontrollfutter, führte die Verabreichung aller tanninhaltiger Futterpflanzen Spezies zu signifikant reduzierten EpG TS (Chicorée: um 89 %; Hornklee: um 63 %; Esparsette: um 63 %; alle Tests P < 0.05) und einer tendenziellen Reduktion der adulten H. contortus (Chicorée: um 15 %; Hornklee: um 49 %; Esparsette: um 35 %). Für keine der tanninhaltigen Pflanzen konnte eine anthelminthische Wirkung gegen C. curticei nachgewiesen werden. Das Ausbleiben eines EpG TS Anstiegs während der elftägigen Kontrollfütterungsphase deutet darauf hin, dass die durch die kT-Fütterung verursachte EpG TS Reduktion nachhaltig ist. Die für Hornklee (15.2 g kTs kg-1 TS) und Esparsette (26.1 g kTs kg-1 TS) gemessenen moderaten bis hohen kT-Konzetrationen stützen die Hypothese, dass kTs für die anthelminthische Wirkung verantwortlich sind. In Bezug auf Chicorée mit einem sehr niedrigen kT-Gehalt (3 g kTs kg-1 TS) muss die synergistische oder alternative Wirkung anderer Sekundärmetaboliten in Betracht gezogen werden. Zusammenfassend zeigte dieses Experiment, dass Hornklee und insbesondere Esparsette zur Kontrolle von H. contortus beitragen können. Dies sowohl in Bezug auf die Reduktion der Wurmbürde im Tier als auch auf die Kontamination der Weide mit Eiern dieses Parasiten.
Für das zweite Experiment wurden die gleichen MDN Spezies und die gleichen parasitären Stadien (d.h. adulte H. contortus und C. curticei) wie in Experiment 1 verwendet. Zudem wurde eine vergleichbare Fütterungsperiode gewählt (d.h. 16 Tage). Das Ziel der Studie war es, den anthelminthischen Effekt getrockneter und silierter Esparsette zu untersuchen. Vierundzwanzig parasitennaive Lämmer wurden 28 Tage vor Beginn des Experiments einmalig mit infektiösen Larven dieser Parasiten inokuliert. Die Tiere der Gruppe A wurden mit Esparsettenheu (61 g kTs kg-1 TS ) und jene der Gruppe B mit Kontrollheu (1 g kTs kg-1 TS) gefüttert. Gruppe C erhielt Esparsettensilage (42 g kTs kg-1 TS) und den Tieren der Gruppe D wurde Kontrollsilage (1 g kTs kg-1 TS) verabreicht. Die entsprechenden Futter wurden ad libitum verabreicht und auf Basis der Futterresten wenn nötig mit Kraftfutter ergänzt, um eine isoproteische und isoenergetische Fütterung zwischen den Gruppen zu gewährleisten. Im Vergleich zu den kontrollgefütterten Tieren reduzierte die Esparsettenfütterung die adulten H. contortus (um 47 % bei Heu, P < 0.05; um 49 % bei Silage, P = 0.075), hatte aber einen geringen Effekt auf die adulten C. curticei. Verglichen mit der Kontrolle waren die EpG TS der mit Esparsettenheu gefütterten Tiere um 58 % (P < 0.01) und jene mit Esparsettensilage gefütterten Tiere um 48 % (P = 0.075) reduziert. Beide Esparsettenfutter reduzierten die EpG TS von C. curticei im Vergleich zur Kontrolle (Heu: um 81 % und Silage: um 74 %, beide Tests P < 0.001). Die Resultate dieses Experiments deuten darauf hin, dass die EpG TS Reduktion von C. curticei und H. contortus durch unterschiedliche Mechanismen zustande kamen. Im Falle von H. contortus scheint diese Reduktion mit einem nematoziden Effekt der Esparsette auf die adulten Würmer zusammenzuhängen. Die EpG TS Reduktion bei C. curticei hingegen dürfte eine Folge der reduzierten per capita Fekundität der weiblichen Würmer sein. Da für beide konservierten Esparsettenfutter ein anthelminthischer Effekt gezeigt werden konnte, eröffnen sich viel versprechende Perspektiven für deren Einbezug in eine Kontrollstrategie gegen MDN.
Das Ziel der dritten Studie war es, die anthelminthische Wirkung von Esparsettensilage auf eine gemischte, natürlich erworbene MDN-Population in peri-parturienten Mutterschafen zu untersuchen. Dreiunddreißig Tiere mit EpG > 300 wurden in zwei Gruppen von 16 Tieren (Esparsettengruppe) und 17 Tieren (Kontrollgruppe) aufgeteilt und während 25 Tagen entsprechend gefüttert. Die MDN-Population bestand vorwiegend aus H. contortus (~ 50 %) und Trichostrongylus colubriformis (~ 35 %). Nach zehn aufeinander folgenden Fütterungstagen waren die EpG TS der Esparsettengruppe im Vergleich zur Kontrollgruppe um 60 % (P < 0.05) reduziert. Obwohl in der Folge nicht mehr signifikant, blieb diese Reduktion konsistent bis zum Schluss des Experiments. Die Fläche unter der EpG TS Kurve (FUK), berechnet für die gesamte experimentelle Periode war in der Esparsettengruppe im Vergleich zu Kontrolle um 32 % (P = 0.17) reduziert. Wurde nur die Phase nach Eintritt der EpG TS Reduktion berücksichtigt (d.h. Tag 10-25), betrug die FUK Reduktion in der Esparsetten Gruppe im Vergleich zur Kontrolle 65 % (P = 0.09). Die Ergebnisse dieses Experiments bestätigen die anthelminthische Wirkung von Esparsettensilage auf eine gemischte MDN-Population in peri-parturienten Schafen. Die Auswirkungen der beobachteten EpG TS Reduktion auf die Epidemiologie der Trichostrongylidose muss allerdings kritisch evaluiert werden.
Zusammenfassend deuten unsere Resultate an, dass der anthelminthische Effekt tanninhaltiger Pflanzen im Labmagen generell bei niedrigerer Futter kT-Konzentration erreicht wird als im Dünndarm. Entsprechend ist der Effekt eher organabhängig als spezifisch für einzelne MDN-Spezies. Im Weiteren konnte gezeigt werden, dass die Konservierung kT-haltiger Pflanzen ohne anthelminthischen Wirksamkeitsverlust möglich ist. Dies bietet interessante Möglichkeiten in Bezug auf eine zentralisierte Produktion, Vermarktung und den erweiterten Einsatz des Futters unabhängig von der Vegetationsperiode. Gegenwärtig genügt die Verfütterung von Tanninhaltiger Pflanzen als alleinige Kontrollstrategie gegen MDN jedoch noch nicht. Die Kombination mit anderen alternativen Kontrollstrategien im Sinne eines integrativen Ansatzes könnte viel versprechend sein, wenn sich die entsprechenden anthelminthischen Effekte ergänzen. Da die Entwicklung und Evaluierung solcher integrativen Kontrollstrategien Gegenstand der laufenden Forschung ist, kann zurzeit nicht auf den Einsatz chemisch-synthetischer Anthelminthika verzichtet werden. Im Hinblick auf die aktuelle Resistenzproblematik der MDN gegen diese Medikamente müssen sie allerdings gezielt und sparsam eingesetzt werden bis geeignete integrative Kontrollstrategien zur Verfügung stehen.

EPrint Type:Thesis
Thesis Type:Dissertation
Keywords:Veterinärparasitologie, Endoparasitenkontrolle, Kondensierte Tannine, sheep, control of parasites, gastrointestinal nematodes, tanniferous fodder plants, condensed tannins
Agrovoc keywords:
Subjects: Animal husbandry > Production systems > Sheep and goats
Animal husbandry > Health and welfare
Research affiliation: Switzerland > FiBL - Research Institute of Organic Agriculture Switzerland > Animal > Animal health > Parasitology
Switzerland > FiBL - Research Institute of Organic Agriculture Switzerland > Animal > Small ruminants
Related Links:http://www.fibl.org/forschung/veterinaerparasitologie/index.php
Deposited By: Heckendorn F, biologist MSc
ID Code:13080
Deposited On:04 Mar 2008
Last Modified:03 Aug 2021 13:53
Document Language:English
Refereed:Not peer-reviewed

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